En una prolongada carrera cinematográfica de seis décadas, Fontaine ganó un Oscar por Sospecha (Hitchcock) y optó a otros dos que no consiguió, por Rebeca, también del director inglés, y por La ninfa constante.

Fontaine fue famosa por la rivalidad que mantuvo con su hermana y también actriz, Olivia de Havilland, todavía con vida a sus 97 años. El mismo año que Fontaine optaba al Oscar por Sospecha, De Havilland fue candidata por Si no amaneciera. Fontaine ganó el Oscar y se negó a aceptar las felicitaciones de su hermana. Ambas no volvieron a dirigirse la palabra.

Casada y divorciada en cuatro ocasiones, Fontaine deja dos hijas de sus diferentes matrimonios. La actriz también fue reconocida como decoradora de interiores y como piloto profesional.